Năm 1986, Hatoyama với tư cách là đại diện của Đảng Dân chủ Tự do trở thành nghị sĩ Hạ nghị viện. Năm 1993, Hatoyama cùng một số đảng viên khác của đảng này rút khỏi đảng và thành lập Shinto Sakigake. Sau đó, đến năm 1996, Hatoyama cùng Kan Naoto rút khỏi Shinto Sakigake để thành lập Đảng Dân chủ. Cuộc vận động thành lập đảng mới tốn hàng tỷ yên nhưng được mẹ của Hatoyama tài trợ.[4]

Năm 1999, Hatoyama trở thành Chủ tịch Đảng Dân chủ và là lãnh đạo phe đối lập trong Quốc hội. Năm 2002, ông từ chức do những rắc rối xung quanh việc sáp nhập Đảng Dân chủ với Đảng Tự do. Ông làm Tổng Thư ký Đảng Dân chủ cho đến khi quay trở lại làm Chủ tịch Đảng vào tháng 5 năm 2009.

Ngày 8 tháng 6 năm 2010, ông Hatoyama quyết định từ chức vì đã không thực hiện được cam kết di dời căn cứ quân sự Futenma của Hoa Kỳ ra khỏi đảo Okinawa.[5]